Наиболее известен как автор классических произведений «высокого фэнтези»: «Хоббит, или Туда и обратно», «Властелин колец» и «Сильмариллион».
Толкин занимал должности профессора англосаксонского языка Роулинсона и Босуорта в Пемброк-колледже Оксфордского университета, английского языка и литературы Мёртона в Мёртон-колледже Оксфордского университета. Вместе с близким другом К. С. Льюисом состоял в неформальном литературоведческом обществе «Инклинги». 28 марта 1972 года получил звание командора Ордена Британской империи от королевы Елизаветы II.
После смерти Толкина его сын Кристофер выпустил несколько произведений, основанных на обширном корпусе заметок и неизданных рукописей отца, в том числе «Сильмариллион». Эта книга вместе с «Хоббитом» и «Властелином колец» составляет единое собрание сказок, стихов, историй, искусственных языков и литературных эссе о вымышленном мире под названием Арда и его части Средиземье. В 1951—1955 годах для обозначения большей части этого собрания Толкин использовал слово «легендариум». Многие авторы писали произведения в жанре фэнтези и до Толкина, однако из-за большой популярности и сильного влияния на жанр многие называют Толкина «отцом» современной фэнтези-литературы, подразумевая, главным образом, «высокое фэнтези».